موزه هنر دِنوِر در سال ۱۸۹۳ با عنوان باشگاه هنرمندان دِنوِر تاسیس شد. این موزه در سطح بین‌الملل با مجموعه آثار هنرهای بومی آمریکای شمالی، مجموعه‌ای از هنر آمریکای لاتین و باستان شناخته می‌شود. با افتتاح ساختمان شمالی، این موزه به عنوان یک موزه پیشگام در شکل معبد شناخته شد.سپس در سال ۲۰۰۶ ساختمان فردریک سی. همیلتون برای عموم باز شد. این ساختمان فضاهای نمایشگاهی را شامل می‌شود و به موازات، آن ساختمان تازه‌افتتاح‌شده‌ی مارتین، مرکز یادگیری، تعاملاتی و محل مجموعه‌های دایرةالمعارفی موزه ‌است.